Faaborg nævnes første gang i historiske dokumenter i begyndelsen af 1200-tallet, helt nøjagtigt i 1229. Dette var en forholdsvis stabil periode for vort folk, hvor en stærk kongemagt formåede at skabe fred i landet og gjorde det muligt at skaffe ressourcer til det kirkebyggeri, som blomstrede i hele Danmark.
Faaborg by fik sin første kirke bygget af sten. Midt i sognet tæt ved torvet opførtes Sct. Nicolai kirke, som imidlertid allerede i slutningen af 1500-tallet blev revet ned. Det eneste, der er tilbage i dag, er klokketårnet - byens smukke vartegn. Fra dette tårn ringes der stadig til gudstjeneste og kirkelige handlinger i sognekirken.
Den nuværende sognekirke, Helligåndskirken, blev først påbegyndt i slutningen af 1400-tallet. Den er opført af en katolsk tiggerorden, der først ret sent i middelalderen kom til Danmark, hvor de opførte i alt fem klosteranlæg. Inden helligåndsbrødrene slog sig ned i Faaborg, havde byen haft et helligåndshus, hvor gamle, syge og fattige kunne hente hjælp. I 1477 stiftedes klosteret i Faaborg, og 14. marts 1478 blev det godkendt af paven i Rom.
Kirke- og klosterbygninger opførtes i tiden herefter med kirkens kor og nordre sideskib samt klosterets østfløj som første fase. I dag kan man på nordsiden af kirken se tydelige spor af det nedrevne kloster, som har haft to hvælvede stokværk. I en svær murpille mellem kor og sideskib findes en vindeltrappe, og man kan på de tilmurede døre fornemme, hvor forbindelsen mellem kirke og kloster har været.
Resten af kirken er bygget noget senere, og da den lutherske reformation for alvor slog igennem i Danmark i 1530'erne, måtte byggeplanerne ændres. De tilmurede højkirkevinduer viser fx, at man havde tænkt sig et kirkerum i basilikaform, men dette blev opgivet, og sideskibenes tag går næsten i eet med hovedskibets.
Kirken fremstår i dag som en stor og smuk kirke med munkestole fra den katolske tid. Den gamle døbefont af granit er fra middelalderen, og et katolsk skab fra senmiddelalderen er overført fra den første Sct. Nicolai kirke. Helligåndskirkens oprindelige altertavle fra 1511 findes nu på Nationalmuseet i København og er et klenodie fra denne tid. Den nuværende altertavle er fra 1855 og malet af Vilhelm Marstrand. Orglet har 34 stemmer og er fra 1979.